Dragón amarillo y la interacción vector-patógeno

El Huanglongbing (dragón amarillo de los cítricos), anteriormente conocida como citrus greening, es una de las peores enfermedades de los cítricos en todo el mundo. Es causada por la baxcteria Candidatus Liberibacter asiaticus.

No hay cura, la única forma de detener la enfermedad es destruir todos los árboles infectados y reemplazarlos.

La enfermedad huanglongbing se originó en China, con sus vectores de Asia (psílido asiático de los cítricos) y de África (psílido africano de los cítricos). Dependiendo de la especie, la enfermedad y sus vectores ahora se pueden encontrar en:

  • Norte, Centro y Sudamérica
  • Sudeste de Asia, incluidos Indonesia y Timor Oriental
  • Papúa Nueva Guinea.
  • Las islas del Estrecho de Torres proporcionan una vía potencial para el movimiento de plagas graves en Australia, como el huanglongbing y el psílido asiático de los cítricos, presente en países de nuestro norte.

El Huanglongbing (HLB), también conocido como Dragón Amarillo de los Cítricos, es mortal para los árboles de cítricos. Una vez que un árbol se infecta, las hojas se ponen amarillas y no hay cura, y el árbol morirá.

Esta enfermedad destruye la producción, la apariencia y el valor de los árboles de cítricos. Hace  que los árboles produzcan fruta amarga, no comestible, deforme, y   finalmente el árbol muere.

El Dragón Amarillo de los Cítricos es una enfermedad recientemente introducida en las Américas (Brasil y Florida). La enfermedad se transmite por un insecto llamado psílido asiático de los cítricos.

El siguiente artículo es una traducción y adaptación del artículo original Citrus Huanglongbing: Understanding the Vector-Pathogen Interaction for Disease Management publicado en https://www.apsnet.org/edcenter/apsnetfeatures/Pages/Huanglongbing.aspx 

R. H. Brlansky and M. E. Rogers
University of Florida-IFAS
Citrus Research and Education Center
Lake Alfred, Florida 33850

El artículo de Gottwald et al. abordó el patógeno y su impacto, con énfasis en la historia y distribución de la enfermedad Dragón Amarillo de los Cítricos, los síntomas, el organismo causal, sus vectores de insectos, los impactos para Brasil y Florida, y las amenazas potenciales para otras regiones productoras de cítricos en las Américas. El artículo aborda ampliamente la epidemiología de la enfermedad y los desafíos que el aumento temporal y la propagación espacial de la enfermedad tienen para el control y manejo de la enfermedad. En este artículo discutiremos los hechos conocidos actualmente de la transmisión de vectores (psílidos) del patógeno de dragón amarillo de los cítricos y cómo la comprensión de la interacción vector-patógeno afecta las estrategias de manejo actuales para HLB.

Según lo revisado previamente por Gottwald et al. (8) HLB es supuestamente causado por una bacteria no cultivable que pertenece a la proteobacter α. Se han descrito tres tipos de la enfermedad: asiática, africana y estadounidense (Brasil), con bacterias causales tentativamente llamadas Candidatus Liberibacter asiaticus (2), Ca. L. africanus (2) y Ca. L. americanus (17,18,19), respectivamente. Como se describe, los dos vectores de insectos conocidos de HLB son Diaphorina citri y Trioza erytreae, que habitan en diferentes nichos ambientales, pero aparentemente pueden vectorizar las bacterias HLB asiáticas o africanas.

En Brasil, se ha encontrado que D. citri es el vector de la bacteria Ca. L. americanus (28), limitada a Brasil hasta el momento, así como la bacteria Ca.  L. asiaticus.

Mientras que en Florida, HLB es causada por Ca. L. asiaticus, que es vectorizada por D. citri.

Biología del vector del dragón amarillo

El psílido asiático de los cítricos, Diaphorina citri Kuwayama, es el vector de la enfermedad dragón amarillo de los cítricos. Es un insecto hemíptero que mide de 3 a 4 mm de longitud con piezas bucales penetrantes que permiten que esta plaga se alimente del floema de los cítricos y otras plantas rutáceas relacionadas (13).

Diaphorina citri en estado adulto

Los psílidos adultos se observan fácilmente en las agregaciones que se alimentan y se aparean en el desarrollo de nuevas hojas de plantas hospederas. Después del apareamiento, los psílidos femeninos ovipositan (ponen huevos) en el crecimiento de la nueva hoja de terminales en expansión, en los pliegues de las hojas desplegadas y detrás de los brotes de las hojas en desarrollo. Las hojas expandidas no son sitios de oviposición adecuados y, por lo tanto, las hembras grávidas (hembras llenas de huevos) pueden migrar en respuesta a la escasez de sitios de oviposición adecuados. Una sola hembra psílida es capaz de producir de 800 a 1,000 huevos durante su vida útil (21).

Biología del vector del dragón amarillo

Huevos de Diaphorina citri

Los huevos tienen forma de almendra y son pequeños y miden aproximadamente 0.3 mm de longitud, por lo que requieren un aumento adicional para su identificación. Los huevos son de color pálido cuando se ponen por primera vez y adquieren un color amarillo oscuro/naranja antes de la eclosión (aparición de la primera etapa de la ninfa) (13). La eclosión ocurre un promedio de 3 días después de la puesta del huevo, pero puede requerir más o menos tiempo dependiendo de la temperatura (11).

Etapas de Diaphorina citri

Hay cinco etapas ninfales de desarrollo inmaduro (Fig. 3). La duración acumulada de las cinco etapas ninfales varía de 10 a 40 días dependiendo de la temperatura (11). Sin embargo, en condiciones climáticas típicas en Florida, cuando generalmente hay una nueva oleada de crecimiento, se espera que la duración total de las etapas de la ninfa dure entre 10 y 14 días. La alimentación de las ninfas psílidas se limita a las hojas tiernas y jóvenes en las que se depositaron los huevos, pero también puede incluir las partes tiernas de las ramas de las plantas que aún no se han endurecido y los tallos tiernos de las flores en desarrollo o la fruta recién formada.

Dragón amarillo y la interacción vector-patógeno
Exudado ceroso del psílido asiático de los cítricos (Diaphorina citri) mientras se alimenta

Los dos factores principales que regulan las poblaciones de psílidos son la disponibilidad de brotes jóvenes en crecimiento para la oviposición y la temperatura. En base a estos dos factores reguladores, las poblaciones de psílidos en los cítricos de Florida comienzan a desarrollarse en los períodos de crecimiento de la temporada temprana (Fig.4) y alcanzan sus niveles más altos en el primer período de crecimiento del verano, que generalmente ocurre a fines de mayo o principios de junio.

Durante los meses de verano, las poblaciones de psílidos oscilan. Las temperaturas de verano por encima de 30 ° C (86 ° F) pueden acortar la longevidad de los adultos psílidos (<30 días) y disminuir su aptitud reproductiva, como lo demuestran Liu y Tsai (11). Durante los meses de otoño ligeramente más fríos (promedio de 26 a 30 ° C; 79 a 86 ° F) en Florida, las poblaciones de psílidos pueden aumentar en los últimos sofocos del año.

Después, los psílidos adultos pasarán el invierno dentro del dosel de las plantas de cítricos y se encuentran comúnmente en la parte inferior de las hojas maduras, se alimentan de las venas media y lateral de la hoja. A la temperatura promedio diaria de invierno de 15 a 20 ° C (59 a 68 ° F) en Florida, se puede esperar que los psílidos adultos vivan en promedio de 50 a 80 días (11) alimentándose ocasionalmente de sus plantas huésped hasta que se muevan en respuesta a una nueva necesidad de oviposición.

Dragón amarillo
Sección transversal de un elemento de tamiz de floema en una capa de semilla de pomelo «Conners» vista por microscopía electrónica de transmisión. Se ven ejemplos del carácter pleiomórfico de las células de «Candidatus Liberibacter asiaticus» en una porción de un elemento de tamiz. Las mitocondrias son visibles en una célula compañera adyacente. B, sección transversal de un elemento de tamiz en la cubierta de semilla de pomelo con muchas bacterias visibles. B, células bacterianas. SP, placa de tamiz; M, mitocondrias. La barra de escala es de 0,5 µm.

Transmisión del patógeno

Estudios previos (26) han demostrado que tanto los adultos como las ninfas adquieren y transmiten la bacteria causal de la enfermedad dragón amarillo de los cítricos. Moll y Martin (14) produjeron evidencia de microscopía electrónica de la presencia de bacterias similares a las que se encuentran en los cítricos infectados con HLB (Fig. 5). Los tiempos reportados para la adquisición y transmisión de bacterias asiáticas y africanas han variado mucho. Por ejemplo, los tiempos de adquisición para D. citri han sido reportados de 15 a 30 minutos (4) y hasta 5 h (26).

Las ninfas de D. citri cuarto y quinto instar pueden adquirir el patógeno y los adultos resultantes pueden transmitirlo (26). Una vez que se adquiere la bacteria, el psílido retendrá y transmitirá la bacteria durante toda  su viuda. Se han publicado algunas pruebas de que T. erytreae puede adquirir y transmitir el patógeno por vía transovarial (a través de los huevos) (22).

En Florida se ha encontrado que cuando D. citri se mantiene durante 7 días en el laboratorio en plantas de cítricos infectadas con HLB, menos del 5% de los psílidos dan positivo, usando un ensayo de PCR, para detectar la presencia de Ca. L. asiaticus. Sin embargo, a medida que aumenta el tiempo de confinamiento en las plantas infectadas, también lo hace el porcentaje de psílidos que dan positivo por la presencia de Ca. L. asiaticus, con una tasa de infección porcentual promedio entre 20% y 30% después de un parto de 30 días (Rogers y Brlansky, inédito).

Además, se ha demostrado que los psílidos adultos son capaces de adquirir Ca. L. asiaticus de cítricos que está infectado con el patógeno pero que no muestra síntomas. Para esas plantas asintomáticas, los psílidos solo pudieron adquirir el patógeno de las ramas del árbol cuyas hojas dieron un resultado positivo de PCR cuando se probaron, lo que sugiere que debido a la distribución desigual del patógeno dentro de una planta, no todas las partes del árbol servirán como fuente de inóculo en cualquier momento dado (Rogers y Brlansky, no publicado)

Recursos Adicionales

Citrus Greening (Huanglongbing) Disease Identification and Management 

Literatura

1. Gottwald, T. R., da Graça, J. V., and Bassanezi, R. B. 2007. Citrus Huanglongbing: The pathogen and its impact. Online. Plant Health Progress doi:10.1094/PHP-2007-0906-01-RV.

2. Schuster, D. J., Stansly, P. A., Polston, J. E., Gilreath, P. R., and McAvoy, E. 2007. Management of whiteflies, whitefly vectored plant virus, and insecticide resistance for vegetable production in southern Florida. ENY-735, Univ. of Fla., Gainesville, FL.